你聞起來像是我的家人——蜜蜂辨認同巢夥伴的方式竟是依據腸道菌的味道？
蜜蜂對於全球農作物的生產扮演著至關重要的角色。作為高度社會化的昆蟲，其社群結構嚴密，個體之間的溝通與辨識主要依賴化學訊息。在蜂巢的入口處，守衛蜂會負責把關，透過化學氣味與外觀特徵辨識進入的個體是否為同巢成員。然而，當同一片果園中有許多蜂巢，且所有蜜蜂皆屬於相同物種時，這些蜜蜂又是如何區分自己蜂巢的成員與外來者呢？
撰文｜韓喬融
你喜歡吃蜂蜜嗎？一想到蜜蜂，筆者總是會直覺聯想到好吃的蜂蜜。但事實上，蜜蜂除了生產蜂蜜以外，對於全球農作物的生產更是扮演了至關重要的角色。全球約七成以上的主要農作物需要仰賴昆蟲授粉，其中約九成以上需依靠蜜蜂，對於維繫生態平衡相當關鍵。正因為蜜蜂對於農業和生態上是如此重要，因此自古以來便開始有養蜂的行業。
蜜蜂透過氣味維繫蜂巢內的社會性
蜜蜂屬於高度社會化的昆蟲，其社群結構嚴密，個體之間的溝通與辨識主要依賴化學訊息，也就是費洛蒙 (pheromones)。這些化學訊息分子有助於維持蜂群內部的合作與分工，確保每隻蜜蜂都能在正確的崗位上執行任務。其中，氣味識別在蜂群穩定性中扮演了關鍵角色。不過，問題來了，當同一片果園中有許多蜂巢時，同一個蜂巢的蜜蜂是如何辨認這位回家的工蜂是不是自己的家人或是入侵者？
守衛蜂在蜂巢門口過濾掉外來入侵者
在蜂巢的入口處會有守衛蜂們把關，透過化學氣味以及外觀辨認進來的生物是否是自己的家人。一般而言，像是不同物種的入侵者（如黃胡蜂），守衛蜂可以明確辨認並努力驅趕，或是一群蜜蜂會透過把入侵者身體覆蓋住，透過讓溫度變高，藉此將入侵者熱死。不過，問題來了，當同一片果園中有許多蜂巢時，並且這些蜂蜜都是相同物種時，牠們難道不會偶爾「走錯」到其他蜂巢嗎？那同一個蜂巢的蜜蜂又是如何辨認這位回家的工蜂是不是自己的家人？
不同巢穴的蜜蜂身上帶有的味道不一樣嗎？
此前，學界認為蜜蜂辨認同伴的方式是透過一種稱為表皮碳氫化合物 (cuticular hydrocarbon) 的費洛蒙氣味的差異，這樣推測的原因是因為不同蜂巢的蜜蜂的遺傳變異會比同蜂巢的大，所以自身合成的費洛蒙氣味也會因此有些許差異。然而，除了遺傳上的差異，還有很多環境因子，例如食物、氣候條件、同巢蜜蜂的互動或是蜜蜂體內的共生生物（例如共生菌、腸道菌）等等，都可能會影響到蜜蜂身上散發的氣味。
環境因子如何影響蜜蜂的氣味？
近年的研究發現，蜜蜂的氣味並非完全由基因決定，環境因素也有很大的影響。例如，當工蜂從外面採蜜回來時，牠們可能會攜帶外界的花粉、植物化學物質或是其他蜜蜂的化學訊息分子，這些因素都可能改變牠們的體表氣味。此外，同一個蜂巢中的蜜蜂經常會互相接觸，這種社交行為讓同巢蜜蜂的氣味更趨於一致，進一步加強了同一蜂巢的辨識能力。在許多動物和昆蟲中都已知，氣味，或是所謂的「化學訊息分子」是很重要的溝通媒介，而共生微生物或是腸道菌經常是影響化學訊息溝通的關鍵。
同巢的蜜蜂具有相似的腸道菌相，可能因此造成了費洛蒙氣味的差異
因此，Vernier 博士等人想藉此探討不同蜂巢的蜜蜂是否帶有不同的腸道菌相，且相同蜂巢的蜜蜂是不是有較相似的腸道菌相，與此同時，不同蜂巢的表皮碳氫化合物的化學成分組成是否也隨著微生物相的變化而有所差異。結果顯示，同巢的蜜蜂確實帶有相似的腸道菌相組成，並且具有相似的表皮碳氫化合物組成；然而，不同蜂巢的蜜蜂的腸道菌相確實有所差異，並且表皮碳氫化合物的組成有所差異。這樣的結果意味著，造成費洛蒙氣味（表皮碳氫化合物）差異的原因，極有可能是源自於牠們不同的腸道菌相。不過更詳細的因果關係必須透過更多實驗加以驗證。
腸道菌的多重功能：健康的維繫、化學訊息傳遞以及社會階層的維繫
過往的研究多著重於腸道菌對於蜜蜂健康和免疫的重要性。然而，腸道菌相不僅對蜜蜂的免疫系統與健康至關重要，也可能是其化學訊息傳遞的關鍵渠道之一，更影響了其社會階層的維繫。事實上，Liberti博士等人的研究指出，蜜蜂的腸道菌相會影響早期腦神經的發育，因此間接影響到後續的行為表現以及內分泌、費洛蒙的生合成等。
由此可見，腸道菌的組成不僅影響著蜜蜂的健康，對於蜜蜂同伴之間的辨識、訊息的溝通，乃至於社會階層的分化等，皆有深遠的影響。過去我們可能會認為「基因上的遺傳」是影響個體發育以及行為調控的關鍵，但越來越多的研究表明，「環境上的遺傳」，如腸道菌相、食物來源及與其他生物的互動——同樣對個體發育與社會行為產生深遠影響。蜜蜂身上的氣味和費洛蒙不僅受基因決定，也會受到這些環境因素的調控。
參考文獻
- Vernier CL, Chin IM, Adu-Oppong B, Krupp JJ, Levine J, Dantas G, Ben-Shahar Y. (2020). The gut microbiome defines social group membership in honey bee colonies. Science Advances 6 (42), doi: 10.1126/sciadv.abd3431
- Liberti J, Kay T., Quinn A., Kesner L, Frank ET, Cabirol A, Richardson TO, Engel P, Keller L. (2022). The gut microbiota affects the social networks of honeybees. Nature Ecology & Evolution 6: 1471-1479, doi: 10.1038/s41559-022-01840-w
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