少了你，我變得格外軟弱——讓甲蟲翅鞘堅硬的共生菌
甲蟲具有堅硬的翅鞘和外骨骼，這些堅硬的翅鞘不僅能保護翅膀，還能防止天敵的攻擊。然而，翅鞘如此堅硬的關鍵其實來自牠們的共生菌。以象鼻蟲為例，其共生菌Nardonella能夠完成大部分「酪胺酸生合成」反應。酪胺酸是象鼻蟲形成堅硬外骨骼的關鍵前驅物，如果酪胺酸不足，象鼻蟲便無法形成堅硬外骨骼和翅鞘，從而影響生理功能和健康。以往可能會直觀地認為，這些堅硬翅鞘是昆蟲自己合成的，但事實上，這個過程需要昆蟲和共生菌的合作才能完成。
撰文｜韓喬融
甲蟲，是鞘翅目 (Coleoptera) 昆蟲的統稱，以堅硬的翅鞘 (elytron) 和外骨骼 (exoskeleton) 為重要特徵。鞘翅目是昆蟲綱最大的目，目前已知的物種超過40萬種，學者推估，至少還有100-200萬的物種還沒有被記錄和描述。其中，象鼻蟲 (weevils) 是屬於象鼻蟲科 (Curculionidae) 的植食性甲蟲，頭部較小，且具有細而長的咀嚼式口器，看起來像是象鼻，故得其名。象鼻蟲這類甲蟲能夠在各種環境生存，很大的程度必須得歸功於牠們堅硬的翅鞘。堅硬的翅鞘除了能夠保護翅膀，還可以保護自身免於天敵攻擊。較為人所知的象鼻蟲種類包括擁有美麗斑紋的球背象鼻蟲，以及一些常見的農業和倉儲害蟲，如：米象、香蕉假莖象鼻蟲等。然而，這些翅鞘能夠如此堅硬的關鍵，其實是來自於一些肉眼無法看到的微小存在——共生菌。
堅硬翅鞘的祕密——來自於共生菌的助攻
來自日本深津博士和古賀博士的研究團隊發現，讓象鼻蟲翅鞘堅硬的關鍵並非昆蟲自身的遺傳物質，而是象鼻蟲的絕對共生菌Nardonella。許多象鼻蟲已知擁有Nardonella作為絕對共生菌，這種細菌居住在象鼻蟲特化器官——懷菌體的懷菌細胞中。然而，這個共生菌特別的地方是，隨著和寄主昆蟲的共演化，共生菌的基因體大小已縮減至大約20萬個核苷酸，（一般環境細菌如大腸桿菌的基因體大約400-500萬個核苷酸），幾乎所有生理代謝的生化路徑都需要部份依賴寄主，脫離寄主將無法存活；然而，有一個代謝反應是共生菌幾乎可以獨立完成的（只在最後一個步驟需要寄主提供的轉胺酶），這個反應路徑為「酪胺酸 (tyrosine) 生合成」的反應。酪胺酸是象鼻蟲自身要形成堅硬外骨骼時，最為關鍵的反應前驅物；換句話說，如果酪胺酸不足，則可能會無法有效地形成堅硬的外骨骼和翅鞘，進而影響象鼻蟲整體的生理功能和健康。
當共生菌移除後，翅鞘不再堅硬
為了進一步地確認共生菌對於翅鞘堅硬的影響性，研究團隊對球背象鼻蟲幼蟲餵食抗生素，嘗試移除共生菌。當象鼻蟲羽化變成成蟲後，經過抗生素餵食處理過的個體，翅鞘不再黝黑，顏色變淺，而且軟化、皺縮且容易變形（圖2）。這項實驗說明了共生菌的存在與否，對於正常的堅硬翅鞘發育的影響性。
與此同時，誠如上段所說，共生菌在酪胺酸生合成的路徑中僅需要一個來自寄主的轉胺酶。團隊由實驗發現，寄主自身的轉胺酶生合成基因在一般的懷菌體中表現量較高；然而，隨著酪胺酸濃度降低，寄主的轉胺酶生合成也會減少，進而造成翅鞘發育異常。這樣的現象告訴我們，影響翅鞘堅硬的關鍵除了是共生菌以外，象鼻蟲自身的基因和共生菌之間的基因在酪胺酸生合成過程中的互助合作更是至關重要。
堅硬外骨骼對於昆蟲生存的重要性
對於昆蟲來說，外骨骼是抵禦天敵和病原菌最重要的物理防線，如果外骨骼無法完善地生合成，則可能會大幅降低昆蟲在生態系中的競爭力和存活率。
事實上，除了上述關於象鼻蟲的案例之外，仍有許多其他的昆蟲也需要共生菌協助堅硬外骨骼的形成。例如：巨山蟻 (carpenter ants)、瘤突家蟻 (Cardiocondyla spp.)、龜蟻 (turtle ants）。除了螞蟻以外，還有其他不是象鼻蟲的甲蟲，例如：鋸胸粉扁蟲（一種常見的米蟲）。
其中，來自德國馬克思普朗克化學生態學研究所的Kanyile博士研究鋸胸粉扁蟲和共生菌的關係，並比較了具有和不具有共生菌的粉扁蟲對於天敵（在研究中使用狼蛛）和病原菌（在研究中使用白殭菌）的抵禦能力。結果顯示，較年幼的粉扁蟲不論是否具有共生菌，都容易被天敵捕捉或是被病原菌感染；然而，具有共生菌的粉扁蟲較容易掙脫天敵，也較容易成功抵禦病原菌的感染，相較於無共生菌的粉扁蟲，其存活率更高。從這個角度看，共生菌在粉扁蟲的堅硬外骨骼形成中扮演了重要角色，並影響其抵禦天敵和病原菌的能力，對於其健康生長和在生態系中的存活率具有至關重要。
必須共生，才能共生
近年來，昆蟲和微生物的共生研究蓬勃發展。從前我們看到甲蟲的翅鞘，可能會直觀地認為這些堅硬的翅鞘是昆蟲自己合成的，卻不曾想，居然需要和共生菌一同合作才能協力合成堅硬的翅鞘。這種感覺有點像是從看一個樹，漸漸地看到整個森林，也許在不久的將來，又將能看到整座山林。上述的研究告訴我們，有些生物，必須和特定的其他生物（例如：共生菌）一起共生，才能有健全的生長發育，才能共同維持生命現象。倘若欠缺彼此，則無法正常生長。
昆蟲和共生菌的關係即為生動的案例，充分地展現了大自然之中各種生物之間的緊密聯繫和交互作用。「少了你，我變得格外軟弱」不僅僅是一種人類情感上的表達，對於許多昆蟲和共生菌而言更是真實的生存法則。
參考文獻
- Anbutsu H., Moriyama M., Nikoh N., Hosokawa T., Futahashi R., Tanahashi M, Meng X.-Y., Kuriwada T., Mori N., Oshima K., Hattori M., Fujie M., Maeda T., Shigenobu S., Koga R., Fukatsu. (2017). Small genome symbiont underlies cuticle hardness in beetles. Proc Natl Acad Sci U. S. A. 114 (40), doi: 10.1073/pnas.171285711.
- Stork N. E., McBroom J., Gely X., Hamilton A. J. (2015). New approaches narrow global species estimates beetles, insects, and terrestrial arthropods. Proc Natl Acad Sci U. S. A. 112 (24), doi: 10.1073/pnas.1502408112
- Kanyile S. N., Engl T., Kaltenpoth M. (2022). Nutritional symbionts enhance structural defence againstpredation and fungal infection in a grain pest beetle. Journal of Experimental Biology 225, doi: 10.1242/jeb.243593