檞寄生的電子傳遞鏈

撰文｜葉綠舒

由於聖誕節在歐美各國就等於我們的春節，在國外唸書那些年遇到聖誕節多半都是自己過。不過也曾有幾次被在地的朋友們邀請一同過節，發現他們有個風俗十分有趣。

他們會在家中選一個最多人出入的門楣，在上面掛上檞寄生（mistletoe）；如果剛好是一男一女一起走過，就一定要親一下（據說女性如果拒絕會有惡運…不知道是誰的惡運囉？）。另一種說法：聖誕節時掛檞寄生在門楣上，會讓經過的人有好運氣。

一般提到檞寄生通常就是指原產於英國與歐洲的歐洲檞寄生（European Mistletoe，Viscum album），它是檀香科（Santalaceae）雙子葉半寄生植物。說它們是半寄生，主要是因為它們還有葉綠體，可以進行一些光合作用；但有一些研究發現，它們從宿主取得的碳，佔自身所需比例的八成。也因此，有些宿主在被它寄生後會出現生長遲緩的現象，嚴重時甚至會死亡。

如果檞寄生總是可以從宿主得到這麼多養分，為什麼它還要自己進行光合作用與全部的細胞呼吸作用呢？

過去曾有在寄生生物上發現它們只有不完整的電子傳遞鏈、或甚至完全不具有電子傳遞鏈的例子：如微孢子蟲（Microsporidia）就不具有電子傳遞鏈、雙鞭毛蟲（dinoflagellates）只有不完整的電子傳遞鏈、我們很熟悉的酵母菌也沒有電子傳遞鏈的蛋白質複合體I（complex I，NADH dehydrogenase，NADH 去氫酶）等。不過，這些都是單細胞生物。如檞寄生這類的半寄生高等植物，是否也會因為生活形態而不再具有完整的細胞呼吸作用途徑呢？

最近的研究發現：檞寄生的確只具有不完整的細胞呼吸作用途徑。或者更進一步來說，檞寄生的電子傳遞鏈是不完整的。由於其它部分的細胞呼吸作用（醣解作用與檸檬酸循環）除了產生能量之外，對生物的基礎代謝也很重要，因此生物很難不具有它們；但是電子傳遞鏈只有產生能量的功能，只要能想辦法把醣解作用與檸檬酸循環等氧化反應所產生的電子（主要是NADH）給消耗掉，不讓細胞因為NAD⁺濃度太低影響到氧化還原反應的進行，就OK啦！

這個發現是同時由漢諾威大學（University of Hannover）與約翰英納斯中心（John Innes Centre）的兩個研究團隊完成的。說來有趣，這兩個研究團隊的主持人：布勞恩（Hans-Peter Braun）與梅爾（Etienne H. Meyer）不約而同注意到有幾個研究發現：檞寄生的粒線體基因體中，缺少了該有的九個蛋白質複合體I的次單元，而決定要作進一步的研究。

蛋白質複合體I是電子傳遞鏈中最大的蛋白質複合體。在被子植物中，蛋白質複合體I共由49個次單元構成，其中40個的基因位於細胞核中，另外9個的基因則位於粒線體的基因體上。兩個不同的研究團隊定序了幾種不同的檞寄生以後都發現：在它們的粒線體基因體中，找不到那九個基因。

當然，粒線體裡面找不到並不代表檞寄生就一定沒有蛋白質複合體I；不能排除的可能性是：在檞寄生中，這九個基因或許轉移到細胞核裡面了。雖然這樣的可能性不高，但科學研究就是這麼累人，如果真的想證明「檞寄生沒有蛋白質複合體I」，那麼要不就得想辦法證明檞寄生的基因體（包括細胞核、粒線體與葉綠體）的確沒有這九個基因、要不就要證明檞寄生的細胞內的確沒有蛋白質複合體I的存在。

這兩個實驗室不約而同地選擇了後者。他們利用非變性蛋白質電泳技術先將檞寄生的蛋白質分開，再以質譜儀分析這些蛋白質後發現：檞寄生蛋白質體中的確找不到蛋白質複合體I。除了缺少蛋白質複合體I之外，檞寄生的蛋白質複合體II（complex II，Succinate dehydrogenase，琥珀酸去氫酶）以及蛋白質複合體V（complex V，ATP synthase，ATP合成酶）的量也大大減少。

當約翰英納斯中心的研究團隊使用一號碳標定的葡萄糖或是三號/四號碳標定的葡萄糖觀察檞寄生與阿拉伯芥的碳代謝時發現：檞寄生會優先利用一號碳。利用一號碳代表磷酸五碳糖途徑（PPP，pentose phosphate pathway）正在運轉，意味著反應來自於醣解作用；利用三號/四號碳代表丙酮酸脫羧酶等酵素正在運作，則意味著反應來自於檸檬酸循環。如果細胞釋出的二氧化碳來自一號碳與三號/四號碳各半（如阿拉伯芥），則代表細胞對醣解作用的依賴性不深；但檞寄生所釋出的二氧化碳來自一號碳的為三號/四號碳的二至三倍，這意味著細胞因為某些原因（在檞寄生就是因為電子傳遞鏈殘缺不全），造成它對醣解作用相當依賴。總括來說，基因體分析、蛋白質體分析以及代謝動力學分析的結果都指向同一個結論：檞寄生的確沒有完整的電子傳遞鏈，而這使得它相當依賴醣解作用。

這個發現告訴我們，對於寄生/半寄生生物來說，雖然養分不需要自己製造，但它們還是選擇將「用不到」的基因給淘汰掉，為什麼呢？或許少合成一些不需要的東西，對於寄生生物來說，還是具有競爭上的優勢吧？

參考文獻： 

1. 5/3/2018. Science Daily. Mistletoe has lost 'most of its respiratory capacity'.
2. Andrew E. Maclean, Alexander P. Hertle, Joanna Ligas, Ralph Bock, Janneke Balk, Etienne H. Meyer. Absence of Complex I Is Associated with Diminished Respiratory Chain Function in European Mistletoe. Current Biology, 2018; DOI: 10.1016/j.cub.2018.03.036
3. Jennifer Senkler, Nils Rugen, Holger Eubel, Jan Hegermann, Hans-Peter Braun. Absence of Complex I Implicates Rearrangement of the Respiratory Chain in European Mistletoe. Current Biology, 2018; DOI: 10.1016/j.cub.2018.03.050

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作者：葉綠舒　慈濟大學生命科學系助理教授，科教中心特約寫手，從事科普文章寫作。