沒有髓鞘細胞（bundle sheath cell）的C4植物

撰文｜葉綠舒

只要學過光合作用（photosynthesis）的人，應該都知道卡爾文循環（Calvin cycle）除了傳統的 C3 反應以外，還有兩種變體：C4 與 CAM。 CAM 植物包括了仙人掌與景天科的多肉植物，他們的特徵就是只在晚上打開氣孔抓空氣中的二氧化碳，轉化為四碳的有機酸存在液泡（vacuole）中，白天則將液泡中的有機酸分解產生二氧化碳來進行卡爾文循環。而 C4 植物則具備有所謂的「克蘭茲解剖構造」（Kranz anatomy）：表皮下有被葉肉細胞（mesophyll，下圖綠色）密密包圍的髓鞘細胞（bundle sheath cells，下圖紫色），髓鞘細胞的中心則是維管束（下圖紅色）。

從1970年代開始，大家對 C4 植物的認知就是：他們這特殊的構造與其生理學息息相關。原來 C4 植物生長在熱帶與亞熱帶，由於高溫的環境容易導致光呼吸作用（photorespiration）的發生，而光呼吸作用會消耗植物辛苦收集來的能量；而 C4 代謝由於把造成光呼吸作用的「禍首」 核酮糖-1,5-二磷酸羧化酶/加氧酶（Ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase/oxygenase，RuBisCo） 關進髓鞘細胞中，成功的消滅了光呼吸作用；這使它們不僅在熱帶與亞熱帶得以存活下來，甚至還取得了競爭上的優勢（關於 C4 植物詳見：為什麼「種豆南山下，草盛豆苗稀」？）。

因此，只要一想到 C4 植物就一定會想到「克蘭茲解剖構造」。是否有不具備「克蘭茲解剖構造」的 C4 植物呢？如果沒有髓鞘細胞，又要如何避免 RuBisCo 與氧氣接觸而產生光呼吸作用呢？想想好像蠻困難的！

不過，就像電影「侏羅紀公園」裡面的名言：「生命自會找到出路」，在2002年，俄羅斯的研究團隊發現一種很特別的 C4 植物  Bienertia cycloptera ，竟然沒有髓鞘細胞，也就是說，它沒有「克蘭茲解剖構造」！

沒有髓鞘細胞的植物要如何進行 C4 代謝呢？研究團隊發現，那胖胖而多肉的葉片由一到三層的葉綠組織（chlorenchyma，即含有葉綠體的薄壁細胞）以及位於葉片中心的儲水細胞構成。但是它的葉綠組織卻長得很特別：細胞的邊緣有一層薄薄的「周邊細胞質」（peripheral cytoplasm），中心又有一大區的細胞質構成「中心細胞質區」，（central cytoplasmic compartment，CCC）。而周邊細胞質與中心細胞質區之間，由細細的細胞質通道（cytoplasmic channel）連接。

儲水細胞只含有非常少的葉綠體，大部分的葉綠體都在葉綠組織裡面。妙的是，研究團隊發現，存在於葉綠組織裡的葉綠體有兩種：一種只含有很少的葉綠餅（grana）、找不到澱粉顆粒；另一種則有很多葉綠餅、也有很多澱粉顆粒。

這兩種葉綠體，雖然同時存在於葉綠組織中，但是卻不會同時出現在細胞裡的同一個位置。怎麼說呢？研究團隊發現，只含有很少的葉綠餅（grana）、幾乎沒有澱粉顆粒的葉綠體，只存在於周邊細胞質中；而有很多葉綠餅以及很多澱粉顆粒的葉綠體，只出現在中心細胞質區。

因為葉綠餅的堆疊與植物進行光合作用的能力有關，研究團隊懷疑 Bienertia cycloptera 可能利用細胞質的區隔來營造一個可以有效進行 C4 代謝的環境。於是他們決定以免疫染色來觀察光合作用相關的酵素在細胞內的分佈情形。

結果發現，造成光呼吸作用的「禍首」RuBisCo 幾乎全部位於中心細胞質區的葉綠體中；而負責在一般的 C4 植物中抓取二氧化碳的磷酸烯醇丙酮酸羧化酶（PEP carboxylase，PEPC）只出現在周邊細胞質裡。同樣的，負責讓四碳有機酸釋放出二氧化碳的酵素，也大量出現在中心細胞質區；而負責回收丙酮酸的丙酮酸磷酸二激酶（pyruvate Pi dikinase，PPDK）也幾乎只出現在周邊細胞質裡。

也就是說，雖然 Bienertia cycloptera 沒有髓鞘細胞與葉肉細胞的分別，但是卻在一顆細胞中發展出了類似葉肉細胞與髓鞘細胞的功能。大部分的 C4 植物在葉肉細胞中以 PEPC 抓二氧化碳產生四碳有機酸，透過胞間連絲（plasmodesmata）把四碳有機酸送到髓鞘細胞中，再以酵素將四碳有機酸的二氧化碳釋出，提供給卡爾文循環的 RuBisCo 進行反應；而 Bienertia cycloptera 則是在周邊細胞質以 PEPC 抓取二氧化碳產生四碳有機酸，透過細胞質通道把四碳有機酸送到中心細胞質區，再以酵素將四碳有機酸的二氧化碳釋出，提供給卡爾文循環的 RuBisCo 進行反應。

這顛覆了大家過去對 C4 植物一定要有髓鞘細胞的想法，原來只要能在空間上將抓二氧化碳與卡爾文循環隔離，並且不讓卡爾文循環的第一個酵素 RuBisCo 接觸到氧氣，其實也沒有一定要有「兩種」細胞來承擔光合作用的碳反應呢！而且研究團隊還發現，為了要盡可能地不讓 RuBisCo 接觸到氧氣，在 Bienertia cycloptera 的中心細胞質區有很多粒線體，它們都被葉綠體圍繞著...這樣即使這些葉綠體進行了光反應產生氧氣，也會很快就被粒線體給消耗掉喔！只能說，地球上的生命真的很奇妙，在學習的過程中一定要記得，規則是研究生命的人歸納的，歸納出來的規則只表示它可能是一條比較好走的路，但並不見得是唯一的路，因為「生命自會找到出路」！

參考文獻：

1. Encyclopedia.com. chlorenchyma.
2. V. Voznesenskaya et. al.,Proof of C4 photosynthesis without Kranz anatomy in Bienertia cycloptera(Chenopodiaceae). The Plant Journal (2002) 31(5), 649-662

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作者：葉綠舒　慈濟大學生命科學系助理教授，科教中心特約寫手，從事科普文章寫作。